La maratona è un hobby sportivo in rapida crescita tra la popolazione di mezza età non atletica. Nella letteratura scientifica e nella stampa specializzata circolano opinioni diverse sull’esercizio fisico abituale ad alta intensità. Il medico dovrebbe analizzare i dati contrastanti con rigore scientifico e adottare una visione equilibrata nel consigliare ai pazienti l’esercizio fisico ad alta intensità.
- L'attività fisica nel tempo
- Il grande divario
- Il dilemma medico
- Rimodellamento cardiaco con l'esercizio fisico
- Benefici dell'attività fisica
- Il paradosso dell'esercizio fisico
- Le sfide dell'interpretazione degli studi epidemiologici sull'attività fisica
- L'esercizio fisico ad alta intensità fa male?
- La relazione tra corsa e mortalità
- Screening dei corridori amatoriali
- Consulenza ai corridori amatoriali
- Tabelle
- Note finali: importante
L’attività fisica nel tempo
La specie “Homo” sapiens si è evoluta circa 2,4 milioni di anni fa. Per 84.000 generazioni, gli esseri umani sono sopravvissuti in natura come cacciatori-raccoglitori. Per sopravvivere dovevano svolgere una serie di attività fisiche quotidiane. La rivoluzione agricola, circa 350 generazioni fa, ha inaugurato l’alba della civiltà. Gli esseri umani, come agricoltori o artigiani, continuarono a essere fisicamente attivi per soddisfare le esigenze di sostentamento. Tuttavia, con l’avvento della rivoluzione industriale, circa sette generazioni fa, si verificò un grande cambiamento nello stile di vita dell’umanità. Le macchine si sono fatte carico di gran parte del lavoro fisico della vita quotidiana. Ciò ha comportato una significativa riduzione dell’attività fisica in un’ampia fascia della società. La rivoluzione digitale, circa due generazioni fa, ha reso disponibili a portata di mano il lavoro d’ufficio, l’intrattenimento e le faccende della vita quotidiana, causando un’epidemia di comportamenti sedentari.
Una moltitudine di studi epidemiologici ha dimostrato i benefici per la salute e la sopravvivenza di un’attività fisica regolare attraverso l’esercizio fisico e lo sport. Intuitivamente, la società presume che il livello di attività fisica intensa sia più elevato e che maggiori siano i benefici per la salute. Gli sportivi di alto livello che praticano sport estremi sono considerati l’epitome della salute. La partecipazione di corridori amatoriali a eventi di maratona altamente pubblicizzati e sponsorizzati è aumentata di 25 volte negli ultimi due decenni. Molti corridori amatoriali si avvicinano alla corsa alla fine dei trent’anni, si allenano vigorosamente nel tempo libero e possono esporsi a lesioni muscolo-scheletriche da uso eccessivo, a eventi cardiaci avversi e agli effetti di dipendenza del rilascio di endorfine indotto dall’esercizio.
Il grande divario
La società moderna si divide nettamente tra un numero crescente di appassionati di attività fisica intensa e una parte molto più ampia di individui altamente sedentari. La partecipazione alla maratona è aumentata da 25.000 corridori nel 1976 a circa 2 milioni nel 2010. L’attuale raccomandazione di attività fisica, per una riduzione ottimale della morbilità e della mortalità cardiovascolare (CV) nella società, è di 150 minuti/settimana di esercizio fisico di intensità moderata o 75 minuti/settimana di esercizio fisico di intensità vigorosa. La durata dell’allenamento dei maratoneti amatoriali supera di gran lunga queste raccomandazioni di salute pubblica.
Sia la stampa laica che la letteratura scientifica sono caratterizzate da “allarmisti” che proclamano effetti deleteri dell’allenamento fisico intenso e da “ardenti” sostenitori che affermano benefici incrementali. La percentuale di morti cardiache improvvise (SCD) dei corridori durante una maratona è molto bassa e rappresenta solo il 5%-6% di tutte le SCD nella popolazione generale.[10] Sebbene sia rara, la SCD correlata alla maratona ha avuto grande risalto nei titoli dei giornali, provocando un’onda d’urto nella comunità.[10] Per consigliare diligentemente i nostri pazienti non atleti, il medico deve rivedere accuratamente le prove scientifiche, che provengono per lo più da studi epidemiologici, e quindi assumere una visione equilibrata.
Il dilemma medico
La maggior parte delle SCD correlate allo sport (circa il 94%) si verifica in individui di età superiore ai 35 anni. Poiché un numero crescente di persone anziane partecipa alle maratone cittadine, l’incidenza delle SCD correlate alla corsa è destinata ad aumentare nel prossimo futuro.
I soggetti che intendono partecipare alle maratone cittadine più popolari spesso consultano i medici per avere consigli sui controlli preventivi pre-partecipazione e per ottenere la certificazione di idoneità allo sport di resistenza. La maggior parte delle nuove leve della maratona sono corridori di mezza età, amatoriali e del tempo libero, con un background minimo o nullo di attività sportiva regolare durante gli anni della scuola o dell’università. Alcuni di loro sono passati rapidamente da una vita sedentaria al jogging quotidiano e possono essere portatori di una malattia coronarica occulta (CAD) dovuta a un precedente stile di vita scorretto. Anche i pazienti asintomatici con CAD stabile, sindrome coronarica acuta remota o precedente rivascolarizzazione coronarica aspirano a partecipare alla maratona.
Sono state pubblicate le linee guida per lo screening pre-partecipazione degli atleti per gli sport agonistici a livello nazionale e olimpico, che propongono questionari anamnestici efficaci e l’invio altamente selettivo all’esame fisico. L’uso di routine dell’elettrocardiogramma e dell’ecocardiografia è controindicato a causa della bassissima probabilità di successo e degli elevati risultati falsi positivi. Sono state pubblicate raccomandazioni e documenti di consenso per lo screening dei corridori amatoriali non atleti con il profilo clinico sopra descritto I corridori amatoriali che si allenano regolarmente possono consultare il medico per la nuova insorgenza di sintomi quali dolore toracico, facile affaticamento, calo delle prestazioni, vertigini o palpitazione. L’intensità di questi sintomi è spesso sottovalutata a causa degli effetti dell’elevato rilascio di endorfine durante gli sport di resistenza. Il medico deve valutare attentamente anche i sintomi minimi in questi corridori di mezza età. Anche dopo aver diagnosticato una condizione CV potenzialmente pericolosa, il medico deve affrontare una sfida per dissuadere con successo il paziente dipendente dalla corsa dal partecipare alla prossima maratona.
Rimodellamento cardiaco con l’esercizio fisico
L’attività sportiva di resistenza ad alto livello, come la corsa su lunga distanza, causa cambiamenti adattativi morfologici e funzionali nel cuore. La sindrome del “cuore dell’atleta” è un’estensione variabile del rimodellamento morfologico ed elettrico in risposta alle attività sportive di resistenza (corsa su lunga distanza), di potenza (sollevamento o lancio di oggetti pesanti) o di una combinazione di potenza e resistenza (ciclismo e canottaggio).
I limiti superiori del rimodellamento del cuore dell’atleta all’ecocardiografia sono definiti in letteratura [Tabella 1]. La normalizzazione delle dimensioni cardiache in base alla superficie corporea elimina la maggior parte delle differenze tra corridori maschi e femmine. L’ipertrofia eccentrica del ventricolo sinistro (LV), l’aumento del volume del LV e dell’atrio sinistro (LA), l’aumento del volume del ventricolo destro (RV), la bradicardia a riposo e la riduzione della frazione di eiezione (EF) del LV a riposo sono i risultati tipici degli atleti di resistenza. Sono considerati adattamenti fisiologici e i loro limiti superiori servono a distinguere il cuore dell’atleta dalle cardiomiopatie ipertrofiche o dilatative.
In uno studio di risonanza magnetica cardiaca (MRI) di 33 atleti di resistenza maschi d’élite (età 30-60 anni) con una storia di allenamento di 29 ± 8 anni, la massa LV e la massa RV indicizzate e il volume end-diastolico LV indicizzato e il volume end-diastolico RV erano significativamente più alti negli atleti rispetto ai controlli [Tabella 2]. L’EF del RV non differiva tra atleti e controlli.
In uno studio su casi precedentemente sedentari (età 25-35 anni), che hanno intrapreso l’allenamento per una maratona, la risonanza magnetica cardiaca per i volumi di RV e LV è stata eseguita al basale e dopo 3, 6, 9 e 12 mesi di allenamento. La massa di LV e RV è aumentata progressivamente con l’allenamento e ha raggiunto livelli simili a quelli degli atleti di resistenza d’élite. Il LV ha mostrato inizialmente un rimodellamento concentrico durante i primi 6-9 mesi di allenamento di resistenza. Successivamente, il LV ha mostrato una dilatazione (rimodellamento eccentrico) e ha ripristinato il rapporto massa/volume basale. La RV ha risposto con un rimodellamento eccentrico a tutti i livelli di allenamento. Questo studio fornisce indicazioni sui tempi necessari all’allenamento per rendere il cuore “pronto per la maratona”.
Uno studio ecocardiografico di follow-up su 114 atleti olimpici italiani (78% maschi; età media 22 ± 4 anni) sottoposti a un allenamento intensivo e ininterrotto per 4-17 anni in occasione di 2-5 Giochi olimpici consecutivi (per un totale di 344 eventi olimpici) non ha evidenziato effetti negativi del rimodellamento cardiaco adattativo dell’atleta. La LVEF globale è rimasta invariata e sono state assenti nuove anomalie del movimento della parete. I volumi LV e l’indice di massa LV sono rimasti invariati e i modelli di riempimento LV sono rimasti nei limiti della norma. La dimensione del LA ha mostrato un lieve aumento nel corso del follow-up. Pertanto, nei giovani atleti olimpici, l’allenamento di resistenza estremo e ininterrotto per un lungo periodo non ha mostrato un deterioramento della funzione sistolica e diastolica del LV o una progressione dell’ipertrofia del LV.
Alcuni esperti mettono in guardia dalla sovrapposizione dei valori morfometrici del cuore dell’atleta con le cardiomiopatie cliniche e dubitano anche della presunta natura “fisiologica” del rimodellamento cardiaco negli atleti di resistenza. In generale, l’ipertrofia camerale compensatoria nelle malattie cardiache è controproducente. L’ipertrofia miocardica con fibrosi miocardica altera la compliance camerale portando a insufficienza cardiaca e aritmie cliniche.
Benefici dell’attività fisica
L’esercizio fisico regolare comporta numerosi benefici pleiotropici per la salute attraverso la modulazione positiva di una pletora di processi fisiologici [Tabella 3]. L’esercizio fisico al livello minimo raccomandato influisce positivamente su tutti i fattori di rischio coronarico modificabili, migliora la funzione CV, modula l’espressione genomica, e riduce l’incidenza di tumori maligni. L’esercizio fisico promuove la salute psicologica e migliora il ritmo del sonno.
È interessante notare che quando un individuo passa da un’abitudine sedentaria a uno stile di vita attivo, un gran numero di benefici CV e una migliore aspettativa di vita sono già maturati con un’intensità molto più bassa di attività fisica regolare. Il semplice stare in piedi per >2 ore al giorno è associato a una riduzione del 10% della mortalità per tutte le cause rispetto allo stare in piedi per <2 ore al giorno. La mortalità più bassa è stata raggiunta nei soggetti che stavano in piedi >8 ore al giorno. Anche 15 minuti di camminata a passo sostenuto al giorno (la metà dell’attuale raccomandazione per la salute pubblica) hanno ridotto la mortalità per cardiopatia ischemica del 25% e aumentato l’aspettativa di vita di 3 anni. Correre solo 10 minuti al giorno a velocità lenta <6 miglia/h, corsa settimanale <51 min, <6 miglia, 1-2 volte, o <506 equivalenti metabolici (METS)-min sono sufficienti a ridurre sostanzialmente il rischio di mortalità, rispetto al non correre. Questa quantità di esercizio fisico leggero è facilmente raggiungibile, può causare una riduzione del 30% e del 45% della mortalità per tutte le cause e della mortalità CV, rispettivamente, e aggiungere 3 anni di aumento dell’aspettativa di vita. [I dati estratti da 26 studi di coorte mostrano che l’incremento di 1 MET h/settimana di dispendio energetico, che equivale a 2-3 minuti di attività fisica da moderata a vigorosa al giorno, si traduce in una riduzione dello 0,8% del rischio relativo (RR) medio di mortalità per malattie non trasmissibili. La raccomandazione della sanità pubblica giapponese di 10+ minuti di attività quotidiana da moderata a vigorosa, di qualsiasi natura, mira a ridurre il RR del 3,2% a livello di popolazione.
Sia la camminata veloce che la corsa possono raggiungere un livello equivalente di riduzione degli eventi CV, con la differenza che il tempo dedicato alla camminata dovrebbe essere 2-4 volte superiore a quello della corsa. Camminare è molto più facile da svolgere quotidianamente, è sostenibile e sicuro per quanto riguarda le lesioni muscolo-scheletriche e offre l’opportunità di fare rete sociale. I giovani con uno stile di vita impegnativo e con poco tempo a disposizione possono ottenere benefici CV significativi con brevi sessioni di corsa, anche di 10 minuti al giorno per 3-4 volte, meno di un’ora a settimana.
La relazione tra riduzione della mortalità CV e quantità di attività fisica non è lineare, ma curvilinea. Questa osservazione suggerisce che a un livello più elevato di esercizio fisico l’ulteriore guadagno in termini di benefici CV è minore o può raggiungere un plateau per ogni METS aggiuntivo di esercizio svolto. Non è chiaro se esista una dose massima di esercizio fisico. Secondo alcuni esperti, non ci sono benefici significativi oltre i 9 METS di esercizio nelle donne e i 10 METS di esercizio negli uomini per sessione o 3-10 volte il livello di attività fisica raccomandato o oltre i 120 minuti/settimana di esercizio. Anche tra gli attivissimi Cacciatori di Ache del Paraguay, che avevano una forma fisica cardiorespiratoria molto superiore a quella delle persone del mondo sviluppato, la distanza media giornaliera percorsa per l’invecchiamento era di circa 6 miglia. [Una gamma moderata di intensità, frequenza e durata dell’esercizio fisico può essere importante per massimizzare i benefici per la salute e la longevità. La razza umana è stata evolutivamente adattata a una varietà di attività fisiche eseguite in modo intermittente a intensità moderata per una durata moderata e non a un solo tipo di attività di resistenza come la corsa su lunga distanza..
Il paradosso dell’esercizio fisico
Sembra che la prima maratona abbia causato una vita! Nel 490 a.C. Fidippide, il corriere professionista greco, corse da Maratona ad Atene e dichiarò la vittoria dei greci sui persiani dicendo “Nike”, poi crollò e morì. Tuttavia, gli storici pensano che si tratti di un mito e che in realtà Fidippide abbia continuato a correre fino a Sparta per portare il messaggio di aiuto militare.
Esistono prove sufficienti che suggeriscono un aumento a breve termine dell’infarto miocardico (MI) e dell’SCD durante il periodo di un’ora di esercizio fisico e di recupero rispetto al resto delle 23 ore, quando gli individui sono meno attivi. Il rischio di MI con ogni sessione di attività fisica è circa raddoppiato anche per un individuo in forma che svolge regolarmente un esercizio fisico vigoroso 5 volte alla settimana. [Tuttavia, il RR di MI durante un’attività fisica intensa è 50 volte più alto nei soggetti abitualmente sedentari che si impegnano improvvisamente in un allenamento rispetto ai soggetti che svolgono regolarmente attività fisica di livello moderato o elevato. Il RR complessivo di SCD entro 30 minuti dall’esercizio fisico vigoroso è sette volte più alto in coloro che svolgono attività fisica meno di una volta alla settimana rispetto a coloro che svolgono attività fisica >5 volte alla settimana. Sebbene l’esercizio fisico aumenti il rischio acuto di SCD e MI, paradossalmente l’esercizio fisico “regolare” di intensità moderata o elevata è altamente protettivo e riduce il rischio di SCD indotto dall’esercizio fisico di 7-10 volte e di MI di 50 volte.
Il rischio di SCD durante gli eventi di maratona è minimo: 0,8-2/100.000 maratoneti e il rischio di SCD legato a tutti gli sport è insignificante: 4-5/1 milione di abitanti della nazione. Nei maratoneti di età superiore ai 30 anni, circa l’80% dei casi di SCD è causato da CAD aterosclerotica. In questa fascia di età, una piccola parte di SCD è attribuita a cardiomiopatie, miocarditi, anomalie coronariche congenite, traumi, colpi di calore o canalopatie. [Per chi fa jogging nel tempo libero, l’incidenza annuale di SCD è superiore a quella della maratona (13 SCD per 100.000 jogger all’anno). Gli studi di imaging e autopsia rivelano placche coronariche non ostruttive, con un sottile tappo rotto al centro della placca, con un ampio trombo sovrastante. Ciò suggerisce un ruolo della forza di taglio emodinamica sulla parete vasale e dello stato di ipercoagulazione adrenergica durante l’esercizio fisico intenso e prolungato.
L’epidemia di fibrillazione atriale (FA) nell’ultima parte della vita è sempre più considerata una malattia legata allo stile di vita. L’esercizio fisico controlla efficacemente i fattori di rischio per la fibrillazione atriale, come l’ipertensione, l’obesità e l’apnea ostruttiva del sonno, e previene il declino della compliance LV legato all’età. Per ogni aumento di 1-MET del livello di fitness cardiorespiratorio, si associa una diminuzione del 7% del rischio di FA. Paradossalmente, gli individui impegnati in un livello estremo di attività sportiva nella prima parte della vita hanno una maggiore incidenza di FA nella seconda parte della vita. In uno studio su 44.410 uomini svedesi, l’esercizio fisico intenso di oltre 5 ore alla settimana all’età di 30 anni ha aumentato il rischio di sviluppare la FA in età avanzata. Al contrario, un’attività fisica di intensità moderata, come camminare o andare in bicicletta, nella mezza età, ha ridotto il rischio di FA.
Si ritiene che l’aumento del rischio di FA sia mediato dal rimodellamento cardiaco adattativo, come la dilatazione del LA dovuta all’aumento della gittata cardiaca, l’aumento del tempo di conduzione atriale, la fibrosi del LA e la bradicardia a riposo con l’esposizione intermittente a livelli elevati di catecolamine con l’allenamento.
Le sfide dell’interpretazione degli studi epidemiologici sull’attività fisica
Gli studi epidemiologici sull’attività fisica basati sulla popolazione hanno fornito prove scientifiche inequivocabili di una riduzione della mortalità per tutte le cause e della mortalità CV con uno stile di vita attivo. Occorre essere consapevoli di alcuni aspetti e limiti di questi studi. È molto difficile misurare l’esatta dose di esercizio fisico a livello individuale. Non esiste una definizione standard di ciò che costituisce un atleta, un esercizio intenso o un esercizio di resistenza. Il cambiamento dello stile di vita da sedentario ad attivo promuove un aumento della salute e della sensazione di benessere in un individuo. L’individuo più sano, a sua volta, è probabile che faccia più esercizio fisico, confondendo così la semplice relazione tra dose di esercizio ed effetto sulla salute.
La maggior parte degli studi si basa sull’autodichiarazione dei casi di esercizio fisico per quanto riguarda l’intensità percepita, la durata della sessione e la frequenza settimanale. Da questi dati, viene calcolato un parametro chiamato “METS-ora per settimana” del dispendio energetico, che è il prodotto dei METS previsti per unità di tempo per il tipo di esercizio × la durata della sessione × la frequenza settimanale. Le attività di intensità moderata sono 3,0-5,9 METS, mentre le attività vigorose sono >6,0 METS. Tuttavia, la definizione di esercizio intenso utilizzata nella letteratura cardiologica è 10 METS, che può essere percepita come un riscaldamento per gli atleti agonisti d’élite. Anche nei corridori amatoriali, l’intensità percepita di un’andatura simile a quella del jogging può essere “faticosa” per un uomo di mezza età decondizionato, mentre può essere “leggera” per un giovane adolescente attivo.
Esistono inoltre differenze significative tra i corridori amatoriali e gli atleti d’élite. Gli atleti iniziano il loro programma di esercizio fisico intenso nella prima o nella seconda decade di vita, prima che il processo aterosclerotico significativo possa iniziare nelle coronarie. È molto probabile che siano geneticamente dotati di eccellenza fisica. Si allenano sotto la guida di un professionista per quanto riguarda la tecnica di esercizio, l’allenamento trasversale e la dieta. Mantengono uno stile di vita complessivamente sano e si riposano adeguatamente per la guarigione delle lesioni da overuse. Dopo la carriera, riducono sistematicamente l’intensità e la durata dell’allenamento. Nei paesi sviluppati, gli atleti mantengono standard di vita elevati e hanno accesso a cure mediche che possono contribuire ad aumentare la longevità. Per lo stesso motivo del tenore di vita elevato, anche i vincitori di premi Nobel o Oscar hanno un’aspettativa di vita superiore rispetto alla popolazione generale.
I corridori amatoriali, invece, sono persone laiche che iniziano a correre nella mezza età, quando il processo aterosclerotico occulto potrebbe già essersi instaurato. Gli atleti professionisti di solito eseguono >80% delle sessioni di allenamento a intensità soggettivamente leggere (50%-70% della frequenza cardiaca massima) rispetto ai corridori principianti che spesso si allenano relativamente e soggettivamente a intensità troppo elevate. Infatti, numerosi corridori di mezza età e poco preparati iniziano programmi di corsa faticosa subito dopo la diagnosi di malattia CV. Sebbene molte persone non atletiche si appassionino alla corsa, non tutte smettono di fumare o fanno scelte alimentari sane. Molti di loro, durante l’allenamento, bevono bevande energetiche ad alto contenuto di insulina e carboidrati. La maggior parte di loro si sottopone a un programma di allenamento estenuante senza compromettere il proprio orario di lavoro, ma aggiunge il proprio programma di esercizio alle esigenze del lavoro, del matrimonio e della genitorialità. Non esiste un periodo di riposo adeguato per la guarigione di lesioni da uso eccessivo come fascite plantare, tendinite di Achille, stecche e condromalacia rotulea. Non tutti hanno facile accesso ad allenatori professionisti e a cure mediche di livello superiore. Pertanto, i dati sulla maggiore longevità degli atleti non possono essere estrapolati ai corridori amatoriali solo perché sono impegnati nello stesso tipo di attività fisica.
Esiste anche una differenza tra la corsa nel tempo libero e l’allenamento per la maratona per i corridori amatoriali. La corsa nel tempo libero non è competitiva e prevede un tempo adeguato per rilassarsi. Mentre l’allenamento per la maratona, di cui si è parlato in precedenza, è competitivo, strutturato in modo arbitrario e compromette un adeguato riposo in persone impegnate e lavoratrici. I corridori amatoriali alle prime armi possono non riuscire a ottimizzare le loro prestazioni di corsa e la salute del CV seguendo ciecamente i moderni metodi di allenamento utilizzati dagli atleti d’élite.
Gli studi epidemiologici sul jogging suddividono la coorte osservazionale in diversi gruppi, ovvero controlli sedentari, livelli predefiniti di jogging lieve, moderato, elevato ed estremamente elevato. Nella popolazione generale, un certo numero di individui nei gruppi con un livello di esercizio fisico abituale da alto a estremamente alto è nettamente sottorappresentato. I piccoli eventi di mortalità per tutte le cause in questi gruppi vengono proporzionalmente amplificati con ampi intervalli di confidenza (IC).
Tenendo conto di queste limitazioni, analizziamo le prove dei benefici e dei rischi per la salute derivanti dall’aumento della dose di corsa.
L’esercizio fisico ad alta intensità fa male?
Il punto di vista
Pochi esperimenti su animali (ratti maratoneti) e alcuni grandi studi osservazionali basati sulla popolazione hanno indicato effetti deleteri sul cuore con l’esercizio prolungato ad alta intensità. La “fatica cardiaca” è un’espressione coniata per descrivere i cambiamenti funzionali e biochimici transitori nel miocardio dopo eventi di resistenza straordinari [Tabella 4]. I rischi teorici legati all’esercizio fisico intenso sono i seguenti:
- Durante la maratona è stato osservato un aumento del rilascio di troponina e di peptide natriuretico di tipo B (BNP) che suggerisce un danno miocardico, che può aggravarsi nel tempo fino a causare fibrosi miocardica. Nello studio sulla maratona di Boston su sessanta partecipanti non elite, alla fine della gara, il 60% aveva un aumento delle troponine superiore al 99° percentile della norma e il 40% aveva livelli di troponina superiori alla soglia diagnostica per l’MI. Rispetto agli atleti che si allenavano per 45 miglia/settimana, gli atleti che si allenavano per 35 miglia/settimana hanno dimostrato un aumento delle troponine e del BNP.
- Nei partecipanti al triathlon di ultra-endurance, sono state documentate all’ecocardiografia, subito dopo la gara, una ridotta LVEF, un ridotto accorciamento frazionale del ventricolo sinistro e anomalie segmentarie del movimento della parete in una distribuzione non vascolare. Le anomalie biochimiche e funzionali del ventricolo sinistro e del ventricolo destro possono durare da 3 a 17 ore dopo gli eventi di endurance. L’aumento della fibrosi miocardica e l’aumento della suscettibilità all’aritmia sono stati osservati in ratti da maratona sperimentali.
- La dilatazione e la disfunzione transitoria della RV e l’aumento della pressione dell’arteria polmonare sono documentati negli atleti di maratona e di triathlon. Uno studio di risonanza magnetica cardiaca ha riportato che la maratona ha causato una dilatazione acuta dell’atrio destro e del ventricolo destro, una riduzione dell’EF della RV, parallelamente a un aumento della troponina cardiaca I e del BNP. Un esercizio di resistenza straordinario può causare un affaticamento acuto della muscolatura cardiaca, che sembra essere più evidente a destra rispetto al ventricolo sinistro. Tuttavia, questo si riprende rapidamente anche dopo un evento molto lungo. Le anomalie ripetute del RV dopo l’esercizio possono potenzialmente causare lesioni permanenti al RV, fibrosi e rischio di aritmie.
- La risonanza magnetica cardiaca ha mostrato un aumento dell’incidenza dell’enhancement tardivo del gadolinio (LGE) sia nella distribuzione coronarica (subendocardica) che in quella non coronarica (siti di inserzione settale) negli atleti di resistenza. Quasi la metà degli atleti di resistenza di età avanzata ha mostrato evidenze di fibrosi miocardica, mentre i controlli o i giovani atleti di pari età non presentavano fibrosi alla risonanza magnetica per immagini (LGE).La causa può essere una lesione miocardica acuta, un edema miocardico che porta a una fibrosi permanente del setto o dell’RV con un potenziale rischio aritmico futuro.
- In uno studio su 108 maratoneti sani di mezza età (50 anni), la tomografia computerizzata cardiaca (TC) ha mostrato un livello più elevato di punteggio di calcio coronarico (CAC) rispetto alla popolazione abbinata al punteggio di rischio Framingham, ma un livello simile di CAC rispetto alla popolazione sedentaria abbinata per età e sesso. Questa popolazione è rappresentativa dei tipici corridori amatoriali, poiché hanno iniziato ad allenarsi nel decennio precedente e il loro volume di allenamento era relativamente modesto. Più della metà di questi casi erano precedenti fumatori e i loro indici di massa corporea erano all’estremità superiore dell’intervallo normale. Il 36% di questi maratoneti aveva un punteggio CAC pari o superiore a 100 e il 9% di questi ha richiesto una rivascolarizzazione coronarica durante i 2 anni di follow-up, il che indica che la corsa non ha un effetto protettivo nei confronti dell’aterosclerosi in tarda età.
- La LGE è stata osservata nel 12% di questi atleti. I valori percentili della CAC e il numero di maratone hanno predetto in modo indipendente la presenza di LGE. I corridori con LGE presentavano un carico di CAD subclinica più elevato e un aumento maggiore della troponina I durante la maratona, suggerendo una relazione causale. È stato dimostrato che punteggi CAC e LGE più elevati sono associati a tassi di eventi coronarici più elevati nel follow-up a lungo termine. Alcuni maratoneti possono avere livelli più elevati di CAC a causa di un aumento dei livelli di PTH durante la corsa.
- Uno studio che ha confrontato gli angiogrammi coronarici di maratoneti con quelli di controlli sedentari e abbinati per età ha mostrato che i veterani maschi (che hanno corso almeno una maratona all’anno per 25 anni consecutivi) avevano quantità significativamente maggiori di placche coronariche sia dure che morbide. È improbabile che l’esercizio fisico vigoroso ad alte dosi causi l’aterosclerosi, ma può potenziare il processo di aterosclerosi esistente aumentando lo shear stress arterioso ripetitivo e lo stato pro-infiammatorio cronico.
Il contro punto di vista
Ad eccezione di una maggiore incidenza di fibrillazione atriale, non vi è alcuna chiara evidenza di un aumento altamente significativo del rischio di aritmie ventricolari, di insufficienza cardiaca, di mortalità CV o di mortalità per tutte le cause negli atleti di resistenza e negli individui attivi, in base a studi epidemiologici. Il rischio di SCD derivante dalla corsa è trascurabile ed è basso fino a 4/1 milione.
Gli atleti d’élite hanno meno ricoveri ospedalieri, richiedono meno farmaci per asma, CV e antinfiammatori e vivono più a lungo rispetto alle persone non atletiche. Nella Vasaloppet, la gara di sci di fondo di 90 km, non c’è stato un aumento di tachicardia ventricolare, fibrillazione ventricolare o arresto cardiaco. Gli sciatori di fondo hanno avuto una riduzione del 52% della mortalità per tutte le cause, con l’aspettativa di vita più alta riscontrata nei partecipanti più anziani e negli atleti che hanno partecipato a più gare. Più di 15.174 medaglie olimpiche provenienti da nove diversi gruppi di Paesi sono stati seguiti per decenni dopo la loro prima medaglia. I partecipanti agli sport di resistenza hanno avuto una sopravvivenza più alta (2,8 anni) rispetto ai partecipanti di età e di gruppo. Gli sciatori finlandesi e gli atleti di resistenza di livello mondiale hanno dimostrato una maggiore aspettativa di vita di 2,8-6 anni rispetto alle coorti di riferimento. Gli atleti master, che si sono allenati per più di 25 anni, gareggiando con successo in maratone e triathlon multipli, avevano una compliance LV, un’età vascolare e una funzione vasodilatatoria simili a quelle dei giovani adulti. Il loro accoppiamento ventricolo-arterioso era superiore, tanto che potevano aumentare di oltre due volte il volume di ictus per ogni dato aumento della pressione di riempimento del ventricolo sinistro.
A partire dal 1986, uno studio di follow-up biennale di 22 anni, basato su un questionario, condotto su 44.551 uomini di età compresa tra i 40 e i 75 anni, ha dimostrato che una quantità crescente di attività fisica vigorosa rimane inversamente associata al rischio di malattie CV e maligne. Questa relazione esisteva anche tra gli uomini nelle categorie più alte di attività fisica intensa. La corsa ≥5 ore alla settimana è stata associata al rischio CV più basso. L’esercizio fisico di intensità vigorosa a 10 METS h/settimana ha ridotto ulteriormente la mortalità del 4% rispetto all’esercizio fisico di intensità moderata con un dispendio energetico identico. Uno studio recente ha dimostrato che i praticanti impegnati, che si sono allenati regolarmente per 4-5 giorni alla settimana per la maggior parte della loro vita adulta, hanno ventricoli con una compliance quasi pari a quella degli atleti professionisti. Al contrario, i praticanti occasionali, che si allenavano non più di 2-3 volte a settimana, non avevano alcun beneficio apparente in termini di compliance del ventricolo sinistro.
L’allenamento ricreativo per la maratona riduce i fattori di rischio CV (obesità e livelli di lipidi) e aumenta l’efficienza CV (miglioramento del consumo di ossigeno di picco e della funzione diastolica).
Entrambi i pareri, a favore e contro l’esercizio fisico abituale e faticoso, devono essere interpretati con cautela e non devono essere utilizzati indiscriminatamente per dissuadere dall’attività fisica faticosa in atleti allenati e sani o per incoraggiare l’attività fisica faticosa in corridori amatoriali poco allenati.
La relazione tra corsa e mortalità
Gli studi epidemiologici sulla popolazione generale che studiano la relazione tra la quantità di corsa e la riduzione della mortalità mostrano costantemente un andamento a forma di J inversa.
Nel Copenhagen City Heart Study, 1098 corridori sani e 3950 non corridori sani sono stati seguiti prospetticamente dal 2001. I jogger sono stati classificati come jogger leggeri (n = 576), moderati (n = 262) e strenui (n = 40) in base alla combinazione di ritmo auto-riferito (lento, medio e veloce), quantità (<2,5 h/settimana, 2,5-4 h/settimana e >4 h/settimana) e frequenza (<3 volte/settimana, >3 volte/settimana).
Ad esempio, un caso con jogging a ritmo lento o medio per <2,5 ore/settimana e <3 volte/settimana sarà classificato come “jogging leggero”, mentre un caso con jogging a ritmo veloce per >2,5 ore/settimana e >3 volte/settimana sarà classificato come “jogging faticoso”. Il rapporto di rischio (HR) più basso per la mortalità è stato riscontrato nei praticanti di jogging leggero (HR: 0,22; 95% CI: 0,10-0,47), seguiti dai praticanti di jogging moderato (HR: 0,66; 95% CI: 0,32-1,38) e dai praticanti di jogging intenso (HR: 1,97; 95% CI: 0,48-8,14).
Il jogging fino a 2,5 h/settimana a ritmo lento o medio e con una frequenza di <3 volte a settimana era associato alla mortalità più bassa. Coloro che facevano jogging per più di 4 ore a settimana, a ritmo sostenuto e per più di 3 volte a settimana sembravano perdere molti dei benefici sulla longevità. In altre parole, chi fa jogging leggero e moderato ha una mortalità inferiore rispetto a chi non fa jogging in modo sedentario, mentre chi fa jogging intenso ha un tasso di mortalità non statisticamente diverso da quello dei non jogger sedentari (associazione a forma di U). Lo studio è stato criticato per la “auto-segnalazione” non oggettiva del ritmo e per il basso numero di jogger strenui che ha esagerato l’HR in questo gruppo (n = 40 con due decessi). Simili risultati di forma J inversa per l’intensità e la durata dell’esercizio non sono stati riscontrati negli studi di camminata e ciclismo degli stessi autori.
La Cooper Clinic di Dallas, in Texas, ha seguito 55.137 adulti per 15 anni per esaminare le associazioni della corsa con la mortalità per tutte le cause e la mortalità CV.Sono stati utilizzati cinque quintili di corsa in modo da avere un numero uguale di casi tra le diverse dosi di corsa. La mortalità CV è apparsa relativamente più elevata nei soggetti con dosi più elevate di corsa rispetto a quelli con dosi più basse (associazione a forma di J inversa) e una leggera tendenza non significativa di minori benefici, per la mortalità per tutte le cause, con dosi più elevate di corsa rispetto a dosi più basse di corsa. Tuttavia, i rischi di mortalità sono rimasti significativamente più bassi nei quintili più alti di tempo di corsa (>176 min/settimana) e di frequenza (>6 volte/settimana) rispetto ai non corridori (associazione senza forma a U).
Nonostante tutti i limiti metodologici di questi studi, emergono poche tendenze distinte, che generano ipotesi [Figura 1]. Il beneficio di una riduzione massima della mortalità si ottiene con un’intensità da leggera a moderata di jogging regolare rispetto a un comportamento sedentario abituale. Non c’è un’ulteriore riduzione della mortalità con una dose maggiore di jogging, ma piuttosto i benefici tendono a smorzarsi o a ridursi a un’intensità maggiore o a un livello estremo di corsa.
La relazione a forma di J inversa tra esercizio fisico e mortalità è stata dimostrata anche nei pazienti post-MI e nei pazienti con CAD stabile. In uno studio su 2377 sopravvissuti a un IMA, si è ottenuta una riduzione media del rischio di mortalità CV del 15% per ogni 1 MET h/die aggiuntivo di esercizio (equivalente a correre 1 km/die) solo fino a 7,2 MET h/die. L’esercizio fisico regolare al di sopra di questo livello, in questa popolazione post-infarto, non ha portato benefici, ma anzi ha aumentato gli eventi CV. Rispetto alla riduzione del rischio CV a 7,2 MET h/giorno, il rischio CV dell’esercizio fisico al di sopra di 7,2 MET h/giorno è aumentato di 3,2 volte.
In un altro studio su 1038 casi con CAD stabile, è stata valutata la frequenza dell’attività fisica intensa nel tempo libero per 10 anni di follow-up. Gli eventi CV, la mortalità e la mortalità per tutte le cause erano più elevati nel gruppo dei sedentari, per poi diminuire progressivamente dai gruppi con attività poco frequente (1-4 volte al mese) a quelli con attività moderata (2-4 volte alla settimana). Tuttavia, gli eventi CV, la mortalità CV e la mortalità per tutte le cause sono aumentati progressivamente nel gruppo che praticava attività frequente (5-6 volte alla settimana) e quotidianamente intensa. Il tasso di mortalità per tutte le cause per 1000 persone-anno è stato di 44,3 nel gruppo dei sedentari, 14,1 nel gruppo dell’attività infrequente (1-4 volte a settimana), 7,6 nel gruppo dell’attività moderata (2-4 volte a settimana), 8,7 nel gruppo dell’attività frequente (5-6 volte a settimana) e 16,2 nel gruppo dell’attività strenua quotidiana.
È controverso e probabilmente non vero che gli individui perdano tutti i benefici dell’esercizio fisico ad alta o altissima intensità abituale e la mortalità torni a quella del livello sedentario (relazione a forma di U). Pertanto, il livello strenuo di corsa non è sicuramente migliore, ma non è necessariamente dannoso. Una dose settimanale cumulativa di esercizio fisico vigoroso non superiore a 5 ore può essere l’intervallo superiore sicuro per una salute CV e un’aspettativa di vita ottimali. Può essere vantaggioso prendersi 1 o 2 giorni alla settimana di pausa dall’esercizio fisico vigoroso e non eseguire esercizi ad alta intensità su base giornaliera.
Screening dei corridori amatoriali
Lo screening elettrocardiografico (ECG) pre-partecipazione dei giovani atleti è controverso, considerando i costi finanziari e logistici dell’acquisizione e dell’interpretazione dell’ECG, l’alto tasso di risultati falsi positivi, il costo dei test di follow-up dopo un ECG anormale e i problemi di assicurabilità futura degli atleti con ECG anormale. Tuttavia, il rischio di SCD negli atleti più anziani è 5 volte più alto durante l’allenamento che durante la maratona. Il medico deve effettuare uno screening diligente per la CAD occulta negli individui sedentari, di età superiore ai trent’anni, che desiderano iniziare per la prima volta l’allenamento per una maratona. Esistono tre documenti pubblicati per lo screening pre-partecipazione dell’atleta anziano per la stratificazione del rischio.
Un’anamnesi completa, come quella delineata nel questionario, è molto utile per individuare i pazienti che necessitano di un esame fisico e di un ECG dettagliati [Tabella 5]. Un caso ad alto rischio può essere identificato dalle caratteristiche cliniche, ad esempio una forte anamnesi familiare di CAD prematura o SCD, un punteggio di rischio Framingham >5%, un indice di massa corporea elevato, colesterolo LDL alto o diabete con microalbuminuria. Quando il paziente ha un profilo di rischio di CAD elevato e il divario tra l’attività fisica quotidiana e il livello di allenamento pianificato è elevato, il medico dovrebbe eseguire un test da sforzo massimale. Il valore incrementale dell’uso selettivo dell’ecocardiografia, della risonanza magnetica cardiaca o del punteggio del calcio coronarico alla TC non è definito in questa popolazione.
Consulenza ai corridori amatoriali
I medici dovrebbero discutere in modo dettagliato ed equilibrato con i corridori amatoriali che si allenano per la maratona. La maggior parte di questi individui svolge un’attività fisica di gran lunga superiore alle raccomandazioni minime per la società. È necessario chiarire che i benefici dell’esercizio fisico superano di gran lunga i rischi a ogni livello di esercizio. Sebbene non esista una dose ottimale di esercizio, i benefici CV massimi si ottengono già con un’intensità di esercizio moderata. Sebbene l’esecuzione di routine di un elevato livello di esercizio conferisca una relativa protezione dalla mortalità CV, purtroppo nessun livello di esercizio conferisce una completa immunità dalle malattie CV o dalla mortalità. Un livello di allenamento più elevato non significa migliori benefici CV. Una dose maggiore di corsa è associata a un livello più elevato di fitness cardiorespiratorio, ma questo non si traduce in una migliore sopravvivenza (che raggiunge i picchi già a basse dosi di esercizio). Il paradosso dell’esercizio fisico deve essere discusso quando si consiglia sia ai sedentari abituali sia agli appassionati di esercizio. I rischi e i benefici intrinseci dell’esercizio fisico ad alte dosi devono essere chiariti. Ciò è particolarmente importante per i pazienti con CAD stabile consolidata. La maratona può essere vista come uno sport emozionante o avventuroso e non come l’allenamento ideale per ottenere i massimi benefici per la salute.
L’importanza di un aumento graduale dell’allenamento deve essere sottolineata nei corridori di mezza età per evitare la precipitazione di SCD, eventi coronarici acuti o lesioni muscolo-scheletriche. Un programma di allenamento graduale e a lungo termine può ridurre sostanzialmente il rischio di SCD nei casi di sedentarietà abituale. L’obiettivo iniziale deve essere la frequenza dell’attività fisica (non l’intensità). Le persone precedentemente inattive dovrebbero iniziare con una camminata veloce 3-4 volte alla settimana, per poi passare al jogging a passo leggero al 50%-75% della frequenza cardiaca massima (MHR) prevista dall’età e infine alla corsa a passo moderato al 70%-85% della MHR prevista dall’età. Ciascuna fase dovrebbe durare 6-8 settimane. Come descritto in precedenza, il rimodellamento adattativo cardiaco indotto dall’esercizio fisico è un processo lento e richiede 9-12 mesi di allenamento per raggiungere il suo potenziale massimo.
I corridori amatoriali devono essere istruiti a osservare anche i sintomi più lievi di dolore toracico, vertigini, piccole diminuzioni della capacità di esercizio o nuova stanchezza e a chiedere il consulto del medico. Ciò deve essere particolarmente sottolineato nei pazienti con CAD stabile accertata. I corridori amatoriali devono essere sensibilizzati sull’importanza dell’allenamento trasversale per raggiungere la massima forma aerobica ed evitare lesioni da overuse. I corridori amatoriali devono essere istruiti ad attenersi a uno stile di vita sano, che comprenda scelte alimentari sane, l’abbandono del fumo e del consumo eccessivo di alcol. Sebbene le statine siano prescritte ai pazienti idonei secondo le linee guida ACC/AHA del 2015, la mialgia indotta dalle statine è spesso più fastidiosa nei corridori. L’uso dell’aspirina a basso dosaggio (75-100 mg) come prevenzione primaria nei corridori di mezza età con fattori di rischio coronarico tradizionali è incerto, ma il beneficio potrebbe superare il rischio.
Tabelle
Tavola 1: Misure ecocardiografiche in atleti di ultramaratona maschi e femmine
Dimensioni | Uomini | Donne |
LVIDd/BSA | 3.8±0.3 (3.2‑4.5) | 3.9±0.2 (3.4‑4.5) |
IVSd (cm) | 1.1±0.2 (0.8‑1.4) | 1.0±0.1 (0.6‑1.2) |
PWTd (cm) | 1.0±0.1 (0.7‑1.2) | 0.8±0.1 (0.6‑1.0) |
LV mass/BSA | 71±13 (39‑105) | 66±10 (51‑88) |
LAD (cm) | 3.7±0.4 (2.6‑4.7) | 3.4±0.4 (2.5‑4.1) |
LVEDV/BSA | 51±10 (26‑90) | 55±10 (33‑87) |
LVESV/BSA | 18±7 (8‑38) | 19±6 (8‑33) |
EF (%) | 64±10 (49‑82) | 67±9 (50‑82) |
Legenda: LVIDd=Left ventricle internal dimension in diastole, BSA=Body surface area, IVSd=Interventricular septum in diastole, PWTd=Posterior wall thickness in diastole, LV=Left vascular, LAD=Left anterior descending, LVEDV=Left ventricular end‑diastolic volume, LVESV=Left ventricular end‑systolic volume, EF=Ejection fraction.
Tavola 2: Misure di risonanza magnetica cardiaca in atleti master di resistenza d’élite e casi di controllo
Dimensioni | Uomini | Donne |
LV mass (g/m2) | 96±13 | 96±13 |
RV mass (g/m2) | 36±7 | 36±7 |
LVEDV (mL/m2) | 104±13 | 69±18 |
RVEDV (mL/m2) | 110±22 | 66±16 |
RV EF (%) | 52±8 | 54±6 |
Legenda: LV=Left vascular, RV=Right vascular, LVEDV=Left ventricular end‑diastolic volume, RVEDV=Right ventricular end‑diastolic volume, EF=Ejection fraction.
Tavola 3: Benefici pleiotropici dell’esercizio fisico regolare (Effetti positivi dell’esercizio fisico)
- Modifica dei fattori di rischio della CAD
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- Aumento del Colesterolo HDL Sensibilità all’insulina
- Riduzione del colesterolo LDL Trigliceridi Glicemia Pressione arteriosa
- Indice di massa corporea Infiammazione sistemica
- Effetti cardiaci
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- Miglioramento del picco di consumo di ossigeno Miglioramento della funzione diastolica Miglioramento del volume dell’ictus
- Riduzione della compliance LV Aumento del tono vagale
- Riduzione del rischio acuto di MI e SCD durante l’esercizio fisico Effetti vascolari[9]
- Miglioramento della funzione endoteliale Aumento della biodisponibilità dell’ossido nitrico Causa rimodellamento vascolare
- Riduzione della resistenza vascolare sistemica Miglioramento della risposta vasomotoria coronarica
- Effetti neuropsicologici[1]
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- Promuovere la sensazione di benessere
- Ridurre depressione e ansia Migliorare l’architettura del sonno
- Migliora il desiderio e le prestazioni sessuali Varie[1]
- Modula l’espressione di più geni Migliora l’immunità
- Riduce l’incidenza dei tumori maligni
- Riduce le adipochine e le citochine circolanti
Legenda: HDL=High‑density lipoprotein, LDL=Low‑density lipoprotein, MI=Myocardial infarction, SCD=Sudden cardiac death, CAD=Coronary artery disease
Tavola 4: Probabili effetti negativi dell’esercizio fisico ad alta intensità e a lungo termine
- Affaticamento e lesioni miocardiche
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- Rilascio dei biomarcatori di danno cardiaco troponina, BNP Aumento dell’incidenza di edema miocardico sulla LGE-MRI cardiaca
- Anomalia transitoria del movimento della parete regionale del LV Disfunzione sistolica e dilatazione transitoria del RV
- Effetti morfologici cardiaci
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- Dilatazione progressiva del LA e fibrosi Ipertrofia eccentrica del LV e dilatazione del RV
- Aumento dell’incidenza della fibrosi miocardica sulla LGE-MRI cardiaca.
- Effetti vascolari coronarici
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- Aumento del punteggio del calcio coronarico
- Accelerazione dell’aterosclerosi consolidata Rottura della placca vulnerabile
- MI acuto e SCD Aritmie
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- Aumento dell’incidenza di fibrillazione atriale nella tarda età adulta Aumento del rischio di aritmia dovuto a squilibrio elettrolitico e colpo di calore
- Aumento dell’espressione fenotipica della cardiomiopatia RV nei pazienti con mutazione desmosomiale
- Lesioni muscolo-scheletriche
Legenda: LV=Left vascular, RV=Right vascular, MI=Myocardial infarction, SCD=Sudden cardiac death, LGE=Late gadolinium enhancement, MRI=Magnetic resonance imaging, LA=Left atrial, BNP=B‑type natriuretic peptide
Tavola 5: Questionario di autovalutazione pre-partecipazione per corridori amatoriali
Storia di (Se uno dei punti è contrassegnato da una crocetta, consultare il medico prima di iniziare l’allenamento):
- Attacco di cuore
- Intervento chirurgico al cuore
- Cateterismo cardiaco o angiografia
- Angioplastica coronarica
- Disturbi del ritmo cardiaco
- Pacemaker/defibrillatore cardiaco impiantabile
- Malattie delle valvole cardiache
- Insufficienza cardiaca
- Malattie cardiache congenite
- Problemi muscolo-scheletrici
- Farmaci per il cuore o la pressione sanguigna
- Incinta
- Trapianto di cuore
Sintomi di (Se uno dei punti è contrassegnato da una crocetta, consultare il medico prima di iniziare l’allenamento.):
- Disturbo toracico da sforzo
- Mancanza di respiro con lo sforzo
- Vertigini, svenimenti e vuoti di memoria con lo sforzo
Fattori di Rischio cardiovascolare (Se due punti sono contrassegnato da una crocetta, consultare il medico prima di iniziare l’allenamento.)
- Uomo >45 anni
- Donna >55 anni o post isterectomia o postmenopausa
- Fumatore
- Pressione arteriosa >140/90
- Pressione arteriosa mai misurata
- Colesterolo totale >240 mg/dl
- Livello di colesterolo mai misurato
- Infarto <55 anni nel padre o nel fratello o
- età<65 anni nella madre o nella sorella
- Diabete mellito
- Fisicamente inattivo (<30 min di attività fisica<3 giorni/settimana)
- Sovrappeso
Note finali: importante
Questo articolo è stato tradotto e adattato dall’inglese. L’originale (Burkule N. Marathon running for amateurs: Benefits and risks. J Clin Prev Cardiol 2016;5:113-24.), a cura del Jurnal of Clinical and Preventive Cardiology, può essere scaricato a questo indirizzo. Nell’articolo originale troverete anche tutte le referenze ai testi scientifici consultati dall’autore.
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